En un bosque, la vida bajo el dosel tiene una ventaja evidente: la radiación solar llega atenuada y las condiciones ambientales suelen ser más suaves que en los espacios abiertos. Pero esa aparente ventaja no siempre es completa. En determinados bosques mediterráneos, la cubierta arbórea puede reducir drásticamente la cantidad de luz que alcanza el sotobosque sin conseguir disminuir de forma significativa la demanda evaporativa de la atmósfera.
Para una especie como el pinsapo (Abies pinsapo Boiss.), capaz de vivir y regenerarse bajo cubierta, esta situación plantea un interesante problema fisiológico: ¿cómo puede crecer un árbol que recibe muy poca luz y que, al mismo tiempo, debe seguir haciendo frente a una atmósfera potencialmente muy seca?
Esta es la cuestión que aborda el trabajo de Domingo Sancho-Knapik y colaboradores, publicado en 2014 en la revista Tree Physiology con el título Coping with low light under high atmospheric dryness: shade acclimation in a Mediterranean conifer (Abies pinsapo Boiss.). Los investigadores estudiaron cómo responde el pinsapo a las condiciones de sombra y comprobaron que su adaptación no consiste únicamente en modificar sus hojas para captar mejor la escasa luz disponible. También modifica profundamente su arquitectura hidráulica y su aparato estomático para limitar las pérdidas de agua.
El resultado es un extraordinario ejemplo de plasticidad fenotípica: un mismo árbol puede construir sus brotes de manera diferente dependiendo de las condiciones ambientales en las que crece. En el caso del pinsapo, la sombra desencadena una remodelación simultánea de la forma de captar luz y de la forma de administrar el agua.
Estudio realizado en el pinsapar de Orcajo (Zaragoza)
El estudio se realizó en una población de Abies pinsapo plantada en 1913 en Orcajo, en el Sistema Ibérico meridional, en la provincia de Zaragoza. El rodal se encuentra a unos 1.150 metros de altitud, sobre una ladera orientada al noreste, y está formado por una masa mixta en la que participan Abies pinsapo, Pinus pinaster y Pinus sylvestris.
El lugar presenta una característica especialmente interesante para el estudio: aunque se trata de un bosque con un sotobosque relativamente sombreado, durante el verano existe una elevada demanda evaporativa de la atmósfera, propia de los climas mediterráneos. Los autores compararon pinsapos que habían crecido bajo la cubierta forestal con otros ejemplares de la misma población que se encontraban en espacios abiertos.
Los pies del sotobosque tenían aproximadamente 22 años y unos 4 metros de altura, mientras que los del espacio abierto tenían unos 17 años y alcanzaban alrededor de 2,5 metros.
Durante tres temporadas de crecimiento, entre abril y septiembre de 2010, 2011 y 2012, se registraron las condiciones microclimáticas del sotobosque y del espacio abierto, además de estudiar detalladamente la estructura de los brotes y las acículas, la anatomía del xilema, la conductividad hidráulica, la vulnerabilidad a la cavitación [1], el potencial hídrico y diferentes parámetros relacionados con la fotosíntesis y el intercambio gaseoso.
Mucha menos luz, pero no mucho menos estrés atmosférico
El primer resultado del estudio es fundamental para comprender todo lo que sucede después.
Los pinsapos del sotobosque recibían aproximadamente 4,7 veces menos radiación que los que crecían en el espacio abierto. La diferencia era, por tanto, enorme.
La cubierta forestal presentaba alrededor de un 20 % de apertura, y los investigadores estimaron una media de unos 25 pulsos de luz o sunflecks diarios en los puntos estudiados. La mayor parte eran muy breves: el 80 % duraba menos de diez minutos y la mitad menos de dos minutos. Solamente un 5 % superaba los treinta minutos.
El pinsapo que vive bajo cubierta, por tanto, no dispone de una iluminación continua suficiente, sino de una cantidad media de luz muy reducida salpicada por breves episodios de radiación más intensa.
Lo sorprendente es que el sotobosque no ofrecía una reducción equivalente de la demanda atmosférica de agua.
La humedad relativa media era solamente un 1,9 % superior a la del espacio abierto, mientras que la temperatura media era 0,67 °C inferior. El déficit de presión de vapor —VPD, una medida de la capacidad de la atmósfera para extraer agua de las hojas— era prácticamente idéntico: la diferencia media era de apenas 0,01 kPa [2].
Durante el verano, además, el VPD podía alcanzar valores próximos a 5 kPa en el espacio abierto. Los autores consideran que la estructura del dosel y la posición topográfica del rodal permiten una mezcla de aire suficiente entre el exterior y el sotobosque como para que la atmósfera bajo cubierta no quede significativamente protegida de la sequedad exterior.
Y aquí aparece la dificultad que da sentido al estudio:
El pinsapo en el sotobosque tiene que conseguir carbono con muy poca luz sin disponer, al mismo tiempo, de una atmósfera mucho más favorable para reducir la pérdida de agua.
La estrategia comienza por las acículas
Ante una disponibilidad lumínica tan reducida, los pinsapos que crecen bajo cubierta modifican notablemente la estructura de sus brotes.
A primera vista, una de las diferencias más llamativas es que las acículas son más largas y más delgadas.
Las acículas de los ejemplares de espacio abierto tenían una longitud media de 9,1 mm, frente a 13,1 mm en los del sotobosque. Su espesor, en cambio, se reducía aproximadamente a la mitad: de 1,0 a 0,5 mm. También eran algo más estrechas, pasando de 1,9 a 1,5 mm.
Pero no se trata simplemente de fabricar acículas más grandes. Toda la arquitectura del brote cambia.
Los pinsapos de sombra producían menos acículas —unas 63 por brote frente a 118 en los ejemplares de espacio abierto— y su superficie foliar total era también menor, aproximadamente 27,4 frente a 62,3 cm².
Sin embargo, destinaban proporcionalmente mucha más biomasa a la superficie foliar. El índice de área foliar respecto a la masa del brote, denominado LAR, pasaba de 22,7 a 42,35 cm² por gramo, prácticamente el doble.
Es decir, el árbol no aumenta necesariamente la cantidad absoluta de hojas:
reduce la inversión en estructura leñosa y aumenta la proporción de recursos destinada a construir superficie fotosintética.
En un ambiente en el que la luz es el principal recurso limitante, esta estrategia tiene sentido.
Acículas más eficientes para aprovechar la poca luz
La arquitectura de las acículas también permite aprovechar mejor la radiación.
El cociente entre la superficie proyectada del brote y la superficie foliar total era aproximadamente el doble en los ejemplares del sotobosque. Esto indica que las acículas quedan dispuestas de manera que una mayor proporción de su superficie puede recibir luz, reduciendo el autosombreo entre ellas.
Además, el valor de LMA (leaf mass per area), que relaciona la masa seca de las acículas con su superficie, disminuía de 0,010 a 0,007 g/cm².
Dicho de una manera sencilla: las acículas de sombra proporcionan una determinada superficie captadora con una menor inversión de biomasa por unidad de superficie.
La estrategia recuerda a la que presentan muchas plantas adaptadas a ambientes de baja iluminación: hojas relativamente finas, una elevada superficie captadora y una arquitectura que intenta evitar que unas hojas se oculten a otras.
En el caso del pinsapo, esta transformación resulta especialmente llamativa porque se produce en una conífera cuyas acículas, bajo sombra, adquieren una configuración considerablemente más plana y extendida. Las fotografías y secciones de las acículas incluidas en la figura 2 del artículo muestran claramente esta diferencia entre los brotes de espacio abierto y los del sotobosque.
Figura 2 del artículo. Imágenes representativas de la silueta de los brotes y secciones transversales de las agujas de A. pinsapo en sotobosque (a, c) y en campo abierto (b, d). Las flechas indican los estomas.
Pero captar luz tiene un precio
La estrategia funciona desde el punto de vista de la captación de luz, pero no es gratuita. Si el pinsapo destina proporcionalmente más recursos a las hojas y menos a la estructura leñosa, sus brotes son más pequeños.
El diámetro del brote, sin corteza, pasa de 1,1 a 0,6 mm. Y el diámetro de los traqueidas —las células que forman parte del sistema conductor del xilema— disminuye de 16,78 a 13,73 micras.
La consecuencia es una reducción de la capacidad de transportar agua desde el sistema radicular hasta las hojas.
La conductividad hidráulica del brote (Kh) [3] resulta aproximadamente tres veces menor en los pies del sotobosque. Pero el dato más significativo es la llamada conductividad hidráulica específica de hoja (LSC) [4], que relaciona la capacidad de transporte del brote con la superficie foliar que debe abastecer.
En los brotes de un año, la LSC era aproximadamente cuatro veces menor en los ejemplares de sombra. En los brotes de dos y tres años, la reducción alcanzaba aproximadamente cinco veces.
Por tanto, la aclimatación a la sombra tiene una consecuencia aparentemente paradójica:
El pinsapo fabrica una estructura más eficaz para captar la escasa luz, pero al mismo tiempo reduce drásticamente su capacidad para suministrar agua a esa superficie foliar.
Menos tuberías, menos grifos abiertos
Aquí se encuentra uno de los resultados más interesantes del estudio. Si el sistema hidráulico transporta mucha menos agua, el árbol no puede mantener una capacidad elevada de pérdida de agua a través de las hojas, especialmente cuando la atmósfera presenta un VPD elevado.
El pinsapo que crece a la sombra resuelve el problema modificando su aparato estomático.
Los estomas son pequeñas estructuras de la epidermis de las hojas que regulan el intercambio de gases: permiten la entrada de CO₂ necesario para la fotosíntesis, pero también constituyen una vía fundamental para la salida de vapor de agua.
Y en las acículas de los pinsapos del sotobosque ocurre algo extraordinario.
En los ejemplares de espacio abierto había una densidad media de 58,5 estomas por mm² en la cara superior de la acícula, mientras que en los ejemplares de sombra esa cifra se reducía a solamente 1,1 estomas por mm².
En otras palabras, los estomas prácticamente desaparecen de la cara superior de las acículas de los pinsapos que crecen bajo cubierta.
En la cara inferior también disminuyen, aunque de manera menos extrema: de 78,3 a 51,5 estomas por mm².
Las imágenes de microscopía electrónica de la figura 3 permiten apreciar de forma especialmente clara este fenómeno. Mientras que las acículas de los individuos de espacio abierto presentan abundantes estomas en ambas superficies, la cara superior de las acículas de sombra aparece prácticamente desprovista de ellos.
Figura 3 del artículo. Imágenes de microscopía electrónica de barrido de las acículas de A. pinsapo en campo abierto (a, cara adaxial; b, cara abaxial) y en el sotobosque (c, cara adaxial; d, cara abaxial). Obsérvese la ausencia casi total de estomas en la cara adaxial de la acícula del sotobosque.
El número total de estomas por brote pasa así de aproximadamente 238.000 a 55.000. Una reducción de más de cuatro veces.
La hidráulica y los estomas parecen ajustarse mutuamente
Esta coincidencia resulta difícil de considerar casual. La conductividad específica de hoja disminuye aproximadamente entre cuatro y cinco veces y el número total de estomas por brote lo hace aproximadamente cuatro veces.
Los investigadores interpretan esta correspondencia como un ajuste a largo plazo entre la capacidad de transportar agua y la capacidad máxima de perderla.
Podemos imaginar el sistema como una red de tuberías: si el diámetro y la capacidad de las tuberías disminuyen, no tendría sentido mantener completamente abiertos los grifos situados al final de ellas.
En términos fisiológicos, el pinsapo reduce su conductancia estomática [5]. En pleno verano, la conductancia estomática media era de aproximadamente 79 mmol H₂O m⁻² s⁻¹ en los individuos de espacio abierto, pero solamente 30 mmol H₂O m⁻² s⁻¹ en los del sotobosque.
De esta manera, la reducción de la capacidad hidráulica queda compensada por una reducción de la demanda de agua de las hojas.
No se trata, por tanto, de que el pinsapo de sombra desarrolle un xilema extraordinariamente resistente y pueda transportar agua bajo tensiones mucho mayores. La estrategia es diferente: limita la cantidad de agua que necesita transportar.
No se hace más resistente a la cavitación: evita llegar al límite
El estudio analizó también la vulnerabilidad del xilema a la cavitación, es decir, la aparición de embolias que interrumpen el transporte de agua.
Aquí los resultados son importantes porque descartan una explicación aparentemente lógica.
Podríamos pensar que un árbol que vive bajo condiciones difíciles debería desarrollar un sistema hidráulico más resistente a la sequía.
Sin embargo, el valor de P50, el potencial hídrico al que se pierde el 50 % de la conductividad hidráulica, fue prácticamente idéntico en ambos grupos: alrededor de −3,75 MPa.
El pinsapo en el sotobosque, por tanto, no muestra una mayor resistencia del xilema a la cavitación.
Incluso el valor de P12, asociado al inicio de la pérdida de conductividad, era menos negativo en los ejemplares de sombra: −2,25 MPa, frente a −2,85 MPa en los de espacio abierto.
La estrategia del pinsapo bajo cubierta parece ser, por tanto, más preventiva que defensiva.
Los potenciales hídricos mínimos registrados durante el verano fueron de −1,73 MPa en los individuos del sotobosque y −2,14 MPa en los del espacio abierto. En ambos casos se mantuvieron alejados de los valores asociados a pérdidas importantes de conductividad.
El árbol de sombra no parece preparado para soportar tensiones hídricas mucho mayores. Procura que esas tensiones no se alcancen.
El precio se paga también en fotosíntesis
Toda adaptación implica compromisos, y el pinsapo de sombra no constituye una excepción.
La tasa de asimilación neta de CO₂ fue muy inferior en los ejemplares del sotobosque: 11,0 frente a 1,3 µmol CO₂ m⁻² s⁻¹. Es una diferencia enorme.
También disminuyeron la conductancia estomática y la transpiración, pero la reducción de la fotosíntesis fue mucho mayor.
Esto indica que la baja disponibilidad de luz constituye una limitación fundamental para la actividad fotosintética de estos árboles.
Es importante entender aquí que las modificaciones de las acículas no consiguen que un pinsapo de sombra fotosintetice tanto como uno situado al sol. Su función es otra:
hacer posible que el árbol mantenga actividad fotosintética y pueda crecer allí donde la cantidad de luz es muy reducida.
Los autores consideran que las modificaciones de la arquitectura foliar permiten mantener un balance positivo de carbono, aunque el estudio no mide directamente el balance de carbono de todo el árbol.
¿Y qué ocurre cuando aparece un claro?
La existencia de sunflecks plantea una cuestión muy interesante. Si la cubierta forestal deja pasar de vez en cuando un rayo de luz intensa, ¿puede el pinsapo de sombra aprovecharlo rápidamente?
Los investigadores realizaron un pequeño experimento para comprobarlo. Primero midieron la actividad fotosintética de los brotes del sotobosque con una radiación de apenas 77 µmol m⁻² s⁻¹ y posteriormente elevaron bruscamente la iluminación hasta aproximadamente 1.400 µmol m⁻² s⁻¹, simulando un pulso de luz intenso.
La fotosíntesis aumentó de 1,3 a 3,3 µmol CO₂ m⁻² s⁻¹, pero el incremento no fue estadísticamente significativo. La conductancia estomática pasó de 30 a 36 mmol H₂O m⁻² s⁻¹ y la transpiración de 0,74 a 0,93 mmol H₂O m⁻² s⁻¹, también sin incrementos estadísticamente significativos.
Esto sugiere que los pinsapos aclimatados a la sombra no son capaces de responder instantáneamente a un aumento brusco de la radiación.
Una posible explicación, apuntada por los autores, es la lenta inducción de la fotosíntesis después de periodos prolongados de oscuridad o baja iluminación.
Una eficiencia en el uso del agua que tampoco aumenta
Otro resultado que puede resultar sorprendente es que los pinsapos del sotobosque no presentan una mayor eficiencia instantánea en el uso del agua.
La relación entre carbono fijado y conductancia estomática —la eficiencia intrínseca en el uso del agua— descendió de 142 a 46 µmol CO₂ por mol de H₂O.
Los valores de δ¹³C, utilizados como indicador integrado de la eficiencia en el uso del agua durante el periodo vegetativo, también fueron significativamente diferentes: −26,99 ‰ en los individuos de espacio abierto y −28,51 ‰ en los del sotobosque.
Los autores interpretan este último resultado como indicativo de una menor eficiencia intrínseca en el uso del agua de los ejemplares de sombra.
De nuevo, la explicación está en el reparto de limitaciones. En el sotobosque, la principal dificultad para la fotosíntesis es la escasez de luz, más que la incapacidad de controlar la pérdida de agua mediante los estomas.
La gran paradoja del pinsapo
Los resultados del estudio permiten comprender la situación como un delicado equilibrio entre dos recursos esenciales: carbono y agua.
Cuando el pinsapo crece en el espacio abierto dispone de mucha luz y puede mantener una mayor superficie foliar y una estructura hidráulica más potente.
Bajo cubierta ocurre algo diferente. La escasez de luz favorece una redistribución de recursos hacia las hojas:
más inversión relativa en superficie foliar → acículas más largas y delgadas → menor autosombreo → mayor capacidad de aprovechar la luz disponible.
Pero esa redistribución reduce la inversión relativa en estructura conductora:
brotes más delgados → traqueidas más estrechos → menor conductividad hidráulica → menor capacidad para transportar agua.
Para que este segundo efecto no resulte peligroso, el árbol reduce su capacidad de perder agua:
menos estomas → menor conductancia estomática → menor transpiración.
El resultado final es un equilibrio extraordinariamente preciso.
Podríamos resumir la estrategia del pinsapo bajo cubierta de la siguiente manera:
captar más luz por unidad de biomasa, pero perder menos agua por unidad de superficie foliar.
Una lección para comprender la regeneración del pinsapo
Aunque el estudio se realizó en una plantación situada fuera del área natural actual del pinsapo, sus resultados tienen interés para comprender la ecología de la especie.
El pinsapo es capaz de desarrollar una considerable plasticidad cuando crece bajo cubierta. Esta capacidad resulta particularmente importante para una especie cuya regeneración natural depende, en buena medida, de que las plántulas y juveniles puedan sobrevivir durante etapas de su vida en ambientes de iluminación reducida.
Pero el trabajo introduce también una advertencia importante. Sombra no significa necesariamente ausencia de estrés hídrico.
En determinadas condiciones de estructura del bosque, topografía y estado de humedad del suelo, el dosel puede reducir enormemente la radiación sin conseguir amortiguar suficientemente el déficit de presión de vapor.
Esto significa que un pinsapo situado bajo cubierta puede encontrarse simultáneamente ante dos limitaciones:
muy poca energía para realizar la fotosíntesis y una atmósfera que continúa demandando agua.
La solución evolutiva o, más exactamente en el contexto de este estudio, la respuesta de aclimatación que muestran los individuos analizados es reducir la inversión hidráulica y ajustar la pérdida de agua a esa menor capacidad de transporte.
¿Qué puede ocurrir si se abre repentinamente el dosel?
Los resultados tienen también una posible implicación selvícola. Un pinsapo que ha pasado años creciendo bajo sombra no es simplemente un pinsapo pequeño. Es un árbol estructural y fisiológicamente diferente.
Sus acículas son diferentes, sus brotes son diferentes, sus traqueidas son diferentes y su aparato estomático es radicalmente diferente.
Si de repente se abre un claro en el dosel, ese árbol recibe mucha más luz, pero también puede quedar expuesto a unas condiciones atmosféricas más exigentes.
Y aquí aparece un posible problema: el aumento de luz puede producirse mucho más deprisa de lo que el árbol es capaz de modificar su arquitectura foliar e hidráulica.
Los autores destacan precisamente que las coníferas pueden presentar una capacidad limitada para responder a cambios rápidos en la disponibilidad de luz y señalan que sería necesario investigar con mayor profundidad la capacidad del pinsapo para aclimatarse a una combinación de incrementos rápidos de luz y elevada demanda atmosférica.
Esto no significa que la apertura del dosel sea necesariamente perjudicial para la regeneración del pinsapo. El estudio no permite establecer una regla selvícola de ese tipo. Pero sí demuestra que la respuesta de un regenerado que ha vivido durante años bajo cubierta no puede entenderse simplemente suponiendo que más luz siempre equivale a mejores condiciones.
El árbol necesita tiempo para reajustar su maquinaria fisiológica.
Una conífera capaz de cambiar profundamente su forma de vivir
El trabajo de Sancho-Knapik y colaboradores muestra, en definitiva, una de las facetas más interesantes de la biología del pinsapo: su capacidad para modificar profundamente su funcionamiento en respuesta al ambiente.
Los pinsapos del sotobosque no consiguen eliminar las limitaciones que impone la sombra. La fotosíntesis es mucho menor y el crecimiento se desarrolla con una disponibilidad energética muy reducida. Tampoco consiguen convertir su xilema en un sistema más resistente a la cavitación.
Su estrategia es más sofisticada:
- Cambian la arquitectura de las hojas para aprovechar al máximo la poca luz.
- Cambian la arquitectura de los brotes, aceptando una menor capacidad hidráulica.
- Cambian el aparato estomático para que la pérdida de agua sea compatible con esa menor capacidad de transporte.
Y lo hacen sin necesidad de incrementar su resistencia intrínseca del xilema a la cavitación.
Es una estrategia basada, sobre todo, en mantener el equilibrio.
Un delicado equilibrio entre luz y agua
Quizá la mejor manera de entender este estudio sea imaginar al pinsapo como un árbol que vive permanentemente entre dos límites.
Por un lado, necesita captar suficiente luz para fabricar los compuestos orgánicos que le permiten crecer y mantenerse vivo.
Por otro, necesita evitar perder más agua de la que su sistema hidráulico es capaz de transportar.
La solución consiste en modificar simultáneamente ambos extremos del problema. Las hojas se hacen más eficientes para captar luz, mientras que el sistema hidráulico y los estomas reducen la capacidad de mover y perder agua.
El resultado es una estrategia que permite a Abies pinsapo desenvolverse en un ambiente aparentemente contradictorio: muy poca luz y una atmósfera que puede seguir siendo extraordinariamente seca.
Y quizá ahí reside una de las claves de la persistencia del pinsapo en ambientes mediterráneos: no se trata únicamente de que sea capaz de soportar condiciones adversas, sino de que posee una notable capacidad para reorganizar su estructura y su fisiología cuando cambian las condiciones ambientales.
El pinsapo es un árbol que ha aprendido —en términos fisiológicos— a vivir con menos luz y, al mismo tiempo, a gastar menos agua.
Referencia bibliográfica
Sancho-Knapik, D., Peguero-Pina, J. J., Flexas, J., Herbette, S., Cochard, H., Niinemets, Ü. & Gil-Pelegrín, E. (2014). Coping with low light under high atmospheric dryness: shade acclimation in a Mediterranean conifer (Abies pinsapo Boiss.). Tree Physiology, 34(12), 1321–1333. DOI: 10.1093/treephys/tpu095.
Notas
[1] Las plantas transportan agua desde las raíces hasta las hojas usando una presión negativa (tensión) generada por la transpiración. Cuando hay una sequía extrema o falta de agua en el suelo, la tensión dentro del xilema sube demasiado; la columna de agua se rompe y entra aire. Este fenómeno es conocido como cavitación. Se produce un embolismo que detiene el flujo de agua en ese vaso conductor. La planta sufre pérdida de capacidad hidráulica. Aparecen síntomas como marchitamiento, caída de hojas y daño severo o muerte de la planta.
[2] El kPa (kilopascal) es una unidad de medida de presión que forma parte del Sistema Internacional de Unidades.
[3] La conductividad hidráulica del brote (Kh) es un parámetro de la fisiología vegetal que mide la capacidad del tallo o rama para transportar agua a lo largo de una distancia determinada bajo un gradiente de presión específico. Es una métrica fundamental en la arquitectura hidráulica de las plantas, ya que define el límite físico del agua que puede llegar a las hojas para mantener la fotosíntesis y la transpiración.
[4] La conductividad hidráulica específica de hoja (LSC - Leaf Specific Conductivity) es una medida de la eficiencia del sistema vascular de una planta (el xilema) para suministrar agua a una cantidad determinada de superficie foliar.
[5] La conductancia estomática mide la velocidad con la que el vapor de agua y el dióxido de carbono (CO₂) entran y salen de las hojas a través de los estomas (pequeños poros de la planta).Este parámetro fisiológico es clave para entender cómo respira y transpira un vegetal.
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